The neuroanatomy of active hand movement in patients with severe traumatic brain injury: Analysis of functional magnetic resonance imaging data

Objective: to analyze the characteristics of the functional neuroanatomy of movements in severe traumatic brain injury (STBI) patients with varying severity of motor defect versus that in healthy individuals for the study of brain neuroplasticity as a basis of compensation.

Patients and methods. Functional magnetic resonance imaging (fMRI, 3T) was used to analyze cerebral hemodynamic changes in 28 patients with STBI during an active right-hand finger tapping task. A control group consisted of 17 healthy individuals. The percentage of representation of individual brain structures involved in movements and volume activation (Vox) was determined in fMRI responses.

Results. The patient group showed a tendency for an increased fMRI response diffusion with the emergence of activation zones (the left frontal and parietal regions, as well as the occiptal and temporal regions of the cerebral hemispheres) that are atypical for healthy individuals during motor exercises. This trend is more evident in patients with right-sided hemiparesis.

Conclusion. The results of the study clarify the existing ideas about the neurophysiological mechanisms of motor impairment and compensation in traumatic brain injury, which is important for the development and improvement of neurorehabilitation techniques. There is evidence for the hypothesis that the extrapyramidal system may be actively involved in the compensation for post-traumatic musculoskeletal defect, which was earlier proposed by E.V. Sharova et al. (2014).

1. Потапов АА, Лихтерман ЛБ, Кравчук АД, Рошаль ЛМ. Черепно-мозговая травма: проблемы и перспективы. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н.Бурденко. 2009;(2):3-8. [Potapov AA, Likhterman LB, Kravchuk AD, Roshal' LM. Traumatic brain injury: problems and prospects. Voprosy neirokhirurgii im. N.N.Burdenko. 2009;(2):3-8. (In Russ.)].

2. Болдырева ГН, Шарова ЕВ, Жаворонкова ЛА и др. фМРТ и ЭЭГ реакции мозга здорового человека при активных и пассивных движениях ведущей рукой. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2014;64(5):488-99. [Boldyreva GN, Sharova EV, Zhavoronkova L, et al. fMRI and EEG response of the brain of a healthy person with active and passive movements of the leading hand. Zhurnal vysshei nervnoi deyatel'nosti im. I.P. Pavlova. 2014;64(5):488-99. (In Russ.)].

3. Болдырева ГН, Шарова ЕВ, Жаворонкова ЛА и др. Сопоставление фМРТ-реакций мозга здоровых людей при активных, пассивных и воображаемых движениях рукой. Медицинская визуализация. 2015;(5): 100-12. [Boldyreva GN, Sharova EV, Zhavoronkova LA, et al. The fMRI mapping of brain responses of healthy people with active, passive and imagined movements of the hand. Meditsinskaya vizualizatsiya. 2015;(5):100-12. (In Russ.)].

4. Болдырева ГН, Жаворонкова ЛА, Шарова ЕВ и др. фМРТ – ЭЭГ оценка реакций на двигательные нагрузки при опухолевом поражении мозга. Физиология человека. 2010;36(5):66-75. [Boldyreva GN, Zhavoronkova LA, Sharova EV i dr. fMRI – EEG estimation of reactions to locomotion in tumor lesions of the brain. Fiziologiya cheloveka. 2010;36(5):66-75. (In Russ.)].

5. Вейс М, Зембатый АМ, редакторы. Физиотерапия. Москва: Медицина; 1986. 496 c. [Veis M, Zembatyi AM, editors. Fizioterapiya [Physiotherapy]. Moscow: Meditsina; 1986. 496 p.]

6. McPeak LA. Physiatric history and examination. In: Braddom R, editor. Physical medicine and rehabilitation. W.B. Saunders Company; 1996. P. 3-42.

7. Марусина МЯ, Казначеева АО. Современные виды томографии. Учебное пособие. Санкт-Петербург: СПбГУ ИТМО; 2006. 152 с. [Marusina MYa, Kaznacheeva AO. Sovremennye vidy tomografii. Uchebnoe posobie [Modern types of imaging. Tutorial]. Saint- Petersburg: SPbGU ITMO; 2006. 152 p.]

8. Монахова АА. Статистика. Краткий курс лекций для студентов заочного отделения Смольного института. Санкт-Петербург; 2011. 156 c. [Monakhova AA. Statistika. Kratkii kurs lektsii dlya studentov zaochnogo otdeleniya Smol'nogo institute [A short course of lectures for students of the correspondence Department of the Smolny Institute]. Saint- Petersburg; 2011. 156 p.]

9. Zang K, Johnson B, Ray W, et al. Are functional deficits is concussed individuals consistent with white matter structural alterations: combined FMRI and DTI study. Exp Brain Res. 2010 Jul;204(1):57-70. doi: 10.1007/s00221-010-2294-3. Epub 2010 May 23.

10. Болдырева ГН, Жаворонкова ЛА, Шарова ЕВ и др. ЭЭГ – фМРТ анализ функциональной специализации мозга человека в норме и при церебральной патологии. Медицинская визуализация. 2012;(1):16-26. [Boldyreva GN, Zhavoronkova LA, Sharova EV, et al. EEG – fMRI analysis of the functional specialization of the human brain in normal and cerebral pathology. Meditsinskaya vizualizatsiya. 2012;(1):16-26. (In Russ.)].

11. Купцова СВ, Петрушевский АГ, Федина ОН, Жаворонкова ЛА. ФМРТ-исследование особенностей функциональной активности мозга при произвольном переключении внимания у пациентов с речевыми расстройствами. Медицинская визуализация. 2016; (4):10-21. [Kuptsova SV, Petrushevskii AG, Fedina ON, Zhavoronkova LA. An FMRI study of the peculiarities of the functional activity of the brain under arbitrary switching attention in patients with speech disorders. Meditsinskaya vizualizatsiya. 2016;(4):10-21. (In Russ.)].

12. Белопасова АВ, Кадыков АС, Коновалов РН, Кремнева ЕИ. Организация нейрональной речевой сети у здоровых и ее реорганизация у пациентов с постинсультной афазией. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2012;6(4):52-6. [Belopasova AV, Kadykov AS, Konovalov RN, Kremneva EI. The organization of the neuronal speech network in healthy and its reorganization in patients with post- stroke aphasia. Annaly klinicheskoi i eksperimental'noi nevrologii. 2012; 6(4):52-6. (In Russ.)].

13. Подачин ВП, Сидоров БМ. Компенсаторные процессы при повреждении лимбической системы. Москва: Наука; 1988. 157 с. [Podachin VP, Sidorov BM. Kompensatornye protsessy pri povrezhdenii limbicheskoi sistemy [Compensatory processes in damage of the limbic system]. Moscow: Nauka; 1988. 157 p.]

14. Захарова НЕ, Потапов АА, Корниенко ВН и др. Оценка состояния проводящих путей головного мозга при диффузных аксональных повреждениях с помощью диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко. 2010;(2):3-9. [Zakharova NE, Potapov AA, Kornienko VN, et al. Assessment of pathways in the brain diffuse axonal injury using diffusion tensor magnetic resonance imaging. Voprosy neirokhirurgii im. N.N. Burdenko. 2010;(2):3-9. (In Russ.)].

15. Zakharova N, Kornienko V, Potapov A, Pronin I. Neuroiaging of traumatic brain injury. London: Springer; 2014. 159 p.

16. Дуус П. Топический диагноз в неврологии. Анатомия. Физиология. Клиника. Москва: ВАЗАР-ФЕРРО; 1997. 400 с. [Duus P. Topicheskii diagnoz v nevrologii. Anatomiya. Fiziologiya. Klinika [Topical diagnosis in neurology. Anatomy. Physiology. Clinic]. Moskva: VAZAR-FERRO; 1997. 400 р.]

17. Шарова ЕВ, Болдырева ГН, Жаворонкова ЛА и др. Возможности фМРТ в исследовании нейропластичности обеспечения движений в норме и при черепно- мозговой травме. В кн.: Материалы Всероссийской научной конференции с международным участием «Фундаментальные проблемы нейронаук: функциональная асимметрия, нейропластичность и нейродегенерация». Москва: Научный центр неврологии РАМН; 2014. С. 900-3. [Sharova EV, Boldyreva GN, Zhavoronkova LA, et al. The possibility of fMRI in the study of neuroplasticity ensure movements in normal and traumatic brain injury. In: Materialy Vserossiiskoi nauchnoi konferentsii s mezhdunarodnym uchastiem «Fundamental'nye problemy neironauk: funktsional'naya asimmetriya, neiroplastichnost' i neirodegeneratsiya» [Materials of all- Russian scientific conference with international participation «Fundamental problems of neuroscience: functional asymmetry, neuroplasticity and neurodegeneration»]. Moscow: Nauchnyi tsentr nevrologii RAMN; 2014. P. 900-3.]

18. Саенко ИВ, Морозова СН, Змейкина ЭА и др. Исследование процессов меж-и внутриполушарных взаимодействий (функциональной коннективности) моторных зон головного мозга при использовании мультимодального экзоскелетонного комплекса в нейрореабилитации больных, перенесших инсульт. В кн.: Научные труды V Съезда Физиологов СНГ. Сочи-Дагомыс; 2016. С. 31. [Saenko IV, Morozova SN, Zmeikina EA, et al. Study of the processes of inter-and intrahemispheric interactions (functional connectivity) motor areas of the brain when using multimodal ectoskeleton complex in neurorehabilitation of patients with stroke.In: Nauchnye trudy V S’ezda Fiziologov SNG [Scientific proceedings of the V Congress of Physiologists of the CIS]. Sochi- Dagomys; 2016. P. 31.]

19. Frolov A, Husek D, Bobrov P, et al. Sources of EEG activity the most relevant to performance of brain-computer interface based on motor imagery. Neural Network World. 2012;22(1):21-37.

20. Zhavoronkova L, Kuptsova S, Kushnir E, et al. EEG markers of poor dual tasks performance in traumatic brain injury patients. Congress on Neurorehabilitation and Neural Repair. 21-22 May 2015. Maastricht. P. 141-2.

21. Су ВИ, Ченг СГ, Лиао КК и др. Воздействие ритмической транскраниальной магнитной стимуляции на двигательную функцию у пациентов с инсультом: метаанализ. Российское издание Stroke. 2012;(3):45-55. [Su VI, Cheng SG, Liao KK, et al. Impact of rhythmic transcranial magnetic stimulation on motor function in stroke patients: a meta-analysis. Rossiiskoe izdanie Stroke. 2012;(3):45-55. (In Russ.)].