Analysis of behavioral and EEG correlatives of attention in the dynamics of recovery of consciousness following severe brain injury

Objective: to determine the behavioral manifestations and electroencephalographic correlates of modality-nonspecific attention using a clinical model of severe brain injury (SBI).

Patients and methods. 35 patients with SBI in the dynamics of post-coma recovery of mental activity (a study group) and 23 healthy subjects (a control group) were examined. The behavioral manifestations of NSA from coma to clear consciousness were analyzed in the patients. Changes in the pattern of EEG and in the indices of its coherence in the presence and activation of different forms of attention (an orienting response to the sound and eye opening; involuntary and voluntary visual forms), by applying specially developed computerized techniques, were investigated. The features of associated with attention changes in interhemispheric EEG coherence (IHC) with the data of 3T diffusion tensor tractography of the corpus callosum (CC) were compared.

Results. Attention disorders were shown to be essential and an «axial disorder» in patients with SBI. There were statistically confirmed qualitative and quantitative differences attention-associated changes in the EEG pattern and IHC in reversible and chronic unconsciousness. The important favorable prognostic sign proved to be reactive changes in interhemispheric EEG relations, including frontal ones characterized by the absence of clear external manifestations of consciousness in the very earliest stages. There was a significant correlation between the preservation of CC tracts (primarily, the rostrum, anterior portion, and splenium) and attention-related reactivity of IHC, which reflects the specific, though nonrigid, structural determinacy of the latter.

1. Потапов АА, Лихтерман ЛБ, Кравчук АД, Рошаль ЛМ. Черепно-мозговая травма: проблемы и перспективы. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н.Бурденко. 2009;(2):3-8. [Potapov AA, Likhterman LB, Kravchuk AD, Roshal' LM. Traumatic brain injury: problems and prospects. Voprosy neirokhirurgii im. N.N.Burdenko. 2009;(2):3-8. (In Russ.)].

2. Зайцев ОС, Царенко СВ. Нейрореаниматология. Выход из комы (терапия посткомотозных состояний). Москва: Литасс; 2012. 120 c. [Zaitsev OS, Tsarenko SV. Neiroreanimatologiya. Vykhod iz komy (terapiya postkomotoznykh sostoyanii) [The recovery from coma (therapy of postcoma states)]. Moscow: Litass; 2012. 120 p.]

3. Александрова ЕВ, Тенедиева ВД, Потапов АА. Посттравматические бессознательные состояния. Москва: ГЭОТАР-Медиа; 2015. 392 с. [Aleksandrova EV, Tenedieva VD, Potapov AA. Posttravmaticheskie bessoznatel'nye sostoyaniya [Post-traumatic unconscious states]. Moscow: GEOTAR-Media; 2015. 392 p.]

4. Доброхотова ТА, Потапов АА, Зайцев ОС, Лихтерман ЛБ. Обратимые посткоматозные бессознательные состояния. Социальная и клиническая психиатрия. 1996;(2):26-36. [Dobrokhotova TA, Potapov AA, Zaitsev OS, Likhterman LB. Postcoma reversible unconscious state. Sotsial'naya i klinicheskaya psikhiatriya. 1996;(2):26-36. (In Russ.)].

5. Доброхотова ТА, Шарова ЕВ, Зайцев ОС, Сергиенко ЕА. Психиатрический аспект проблемы адаптации больных с тяжелой черепно-мозговой травмой, перенесших длительную кому. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н.Бурденко. 1992;(1):29-32. [Dobrokhotova TA, Sharova EV, Zaitsev OS, Sergienko EA. The psychiatric aspect of the problem of adaptation of patients with severe traumatic brain injury undergoing prolonged coma. Voprosy neirokhirurgii im. N.N.Burdenko. 1992;(1):29-32. (In Russ.)].

6. Monti MM, Coleman MR, Owen AM. Executive functions in the absence of behavior: functional imaging of the minimally conscious state. Prog Brain Res. 2009;177:249-60. doi: 10.1016/S0079-6123(09)17717-8.

7. Monti MM, Vanhaudenhuyse A, Coleman MR, et al. Willful modulation of brain activity in disorders of consciousness. N Engl J Med. 2010 Feb 18;362(7):579-89. doi: 10.1056/NEJMoa 0905370. Epub 2010 Feb 3.

8. Хомская ЕД. Нейропсихология. Москва: Издательство МГУ; 2002. С. 225-38. [Khomskaya ED. Neiropsikhologiya [Neuropsychology]. Moscow: Izdatel'stvo MGU; 2002. P. 225-38.]

9. Posner MI, Petersen SE. The attention system of the human brain. Annu Rev Neurosci. 1990;13:25-42.

10. Мачинская РИ. Нейрофизиологические механизмы произвольного внимания (аналитический обзор). Физиология человека. 2003;53(2):133-50. [Machinskaya RI. Neurophysiological mechanisms of voluntary attention (analytical review). Fiziologiya cheloveka. 2003;53(2):133-50. (In Russ.)].

11. Rizzolatti G, Riggio L, Dascola I, Umilta C. Reorienting attention across the horizontal and vertical meridians: evidebce in favor of a premotor theory of attention. Neuropsychologia. 1987;25(1A):31-40.

12. Братусь БС, редактор. Общая психология. Т. 4. Внимание. Москва: Академия; 2006. С. 248-51. [Bratus' BS, editor. Obshchaya psikhologiya. Vol. 4. Vnimanie [General psychology. Vol. 4. Attention]. Moscow: Akademiya; 2006. P. 248-51.]

13. Наатанен P. Внимание и функции мозга. Москва: Издательство Московского университета; 1998. 556 с. [Naatanen P. Vnimanie i funktsii mozga [Attention and brain function]. Moscow: Izdatel'stvo Moskovskogo universiteta; 1998. 556 p.]

14. Salil HP, Pierre NA. Characterization of N200 and P300: selected studies of the eventrelated potential. Int J Med Sci. 2005;2(4):147- 54. Epub 2005 Oct 1.

15. Окнина ЛБ, Шарова ЕВ, Зайцев ОС и др. Длиннолатентные компоненты акустического вызванного потенциала (N100, N200 и Р300) в прогнозе восстановления сознания у больных с тяжелой черепно-мозговой травмой. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н.Бурденко. 2011;(3):19-30. [Oknina LB, Sharova EV, Zaitsev O, et al. Long-latency components of acoustic evoked potentials (N100, N200 and P300) to predict recovery of consciousness in patients with severe traumatic brain injury. Voprosy neirokhirurgii im. N.N.Burdenko. 2011;(3):19-30. (In Russ.)].

16. Гнездицкий ВВ, Пирадов МА. Нейрофизиология комы и нарушения сознания (анализ и интерпретация клинических наблюдений). Иваново: ПресСто; 2015. 528 с. [Gnezditskii VV, Piradov MA. Neirofiziologiya komy i narusheniya soznaniya (analiz i interpretatsiya klinicheskikh nablyudenii) [Neurophysiology of coma and disorders of consciousness (analysis and interpretation of clinical observations)]. Ivanovo: PresSto; 2015. 528 p.]

17. Moruzzi G, Magoun HW. Brain stem reticular formation and activation of EEG. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1949 Nov;1(4):455-73.

18. Соколов ЕН. Нервная модель стимула и ориентировочный рефлекс. Вопросы психологии. 1960;(4):128-37. [Sokolov EN. Nervous model of the stimulus and the estimated reflex. Voprosy psikhologii. 1960;(4):128-37. (In Russ.)].

19. Мачинский НО, Мачинская РИ, Труш ВД. Электрофизиологическое исследование функциональной организации мозга человека при направленном внимании. Сообщение 1. Взрослые в норме. Физиология человека. 1990;16(2):5-15. [Machinskii NO, Machinskaya RI, Trush VD. Electrophysiological study of the functional organization of the human brain at the direction of the attention. Message 1. Normal adults. Fiziologiya cheloveka. 1990;16(2): 5-15. (In Russ.)].

20. Данилова НН, Астафьев СВ. Внимание человека как специфическая связь ритмов ЭЭГ с волновыми модуляторами сердечного ритма. Журнал высшей нервной деятельности. 2000;50(5):791-803. [Danilova NN, Astaf'ev SV. The attention of the person as a specific relationship of EEG rhythms with wave modulators of the cardiac rhythm. Zhurnal vysshei nervnoi deyatel'nosti. 2000;50(5):791- 803. (In Russ.)].

21. Knyazeva MG, Fornari E, Vtuli R, et al. Imaging of a synchronous neuronal assembly in the human visual brain. Neuroimage. 2006 Jan 15;29(2):593-604. Epub 2005 Sep 22.

22. Строганова ТА, Посикера ИН, Писаревский МВ, Цетлин ММ. Тета-ритм ЭЭГ при эндогенном внимании у доношенных и недоношенных детей в возрасте 5 месяцев жизни. Физиология человека. 2006;32(5):24-35. [Stroganova TA, Posikera IN, Pisarevskii MV, Tsetlin MM. Theta EEG rhythm in endogenous attention in full-term and preterm infants at age 5 months. Fiziologiya cheloveka. 2006;32(5):24- 35. (In Russ.)].

23. Fourcher JR, Otzenberg H, Gounot D. Where arousal meets attention: a simultaneous fMRI and EEG recording study. Neuroimage. 2004 Jun;22(2):688-97.

24. Фарбер ДА, Бетелева ТГ. Формирование системы зрительного восприятия в онтогенезе. Физиология человека. 2005;31(5):26-36. [Farber DA, Beteleva TG. Formation of system of visual perception in ontogenesis. Fiziologiya cheloveka. 2005;31(5):26-36. (In Russ.)].

25. Шарова ЕВ, Болдырева ГН, Куликов МА и др. ЭЭГ-корреляты состояний зрительного и слухового внимания у здоровых испытуемых. Физиология человека. 2009;35(1):5-14. [Sharova EV, Boldyreva GN, Kulikov MA, et al. EEG correlates of visual and auditory attention states in healthy subjects. Fiziologiya cheloveka. 2009;35(1):5-14. (In Russ.)].

26. Болдырева ГН, Шарова ЕВ, Добронравова ИС. Роль регуляторных структур в формировании ЭЭГ человека. Физиология человека. 2000;26(5):19-34. [Boldyreva GN, Sharova EV, Dobronravova IS. The role of regulatory structures in the formation of human EEG. Fiziologiya cheloveka. 2000;26(5):19-34. (In Russ.)].

27. Teasdale G, Jennet B. Assessment of coma and impaired consciousness. A practical scale. Lancet. 1974 Jul 13;2(7872):81-4.

28. Доброхотова ТА, Гриндель ОМ, Брагина НН и др. Восстановление сознания после длительной комы у больных с тяжeлой черепно-мозговой травмой. Журнал невропатологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 1985;85(5):720-6. [Dobrokhotova TA, Grindel' OM, Bragina NN, et al. Recovery of consciousness after prolonged coma in patients with severe traumatic brain injury. Zhurnal nevropatologii i psikhiatrii im. S.S. Korsakova. 1985;85(5):720-6. (In Russ.)].

29. Зайцев ОС. Восстановление психической деятельности после длительной комы у больных с черепно-мозговой травмой. Автореф. дис. канд. мед. наук. Москва; 1993. 24 с. [Zaitsev OS. Recovery of mental activity after prolonged coma in patients with traumatic brain injury. Autoref. diss. cand. med. sci. Moscow; 1993. 24 p.]

30. Jennet B, Bond M. Assessment of outcome after severe brain damage: A practical scale. Lancet. 1975 Mar 1;1(7905):480-4.

31. Коптелов ЮМ, Гнездицкий ВВ. Анализ «скальповых потенциальных полей» и трехмерная локализация источников эпилептической активности мозга человека. Журнал невропатологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 1989;89(6):11-8. [Koptelov YuM, Gnezditskii VV. Analysis of «scalp potential fields» and three-dimensional localization of sources of epileptic activity of the human brain. Zhurnal nevropatologii i psikhiatrii im. S.S. Korsakova. 1989;89(6):11-8. (In Russ.)].

32. Воронов ВГ, Щекутьев ГА, Гриндель ОМ. Пакет программ для статистического сравнения записей ЭЭГ. Клинические нейронауки: нейрофизиология, неврология, нейрохирургия. Материалы международной конференции. Июнь 2003. Гурзуф; 2003. С. 22-4. [Voronov VG, Shchekut'ev GA, Grindel' OM. A software package for statistical comparison of EEG traces. Clinical neuroscience: neurophysiology, neurology, neurosurgery. Proceedings of the international conference. June 2003. Gurzuf; 2003. P. 22-4.]

33. Witelson SF. Hand and sex differences in the isthmus and genu of the human corpus callosum. Brain. 1989 Jun;112(Рt 3):799-835.

34. Ткаченко ЛА, Торонова НО, Краснощекова ЕИ и др. Сравнительное МРТ-морфометрическое исследование мозолистого тела мозга доношенных и недоношенных детей раннего грудного возраста. Физиология человека. 2014;40(1):36-42. [Tkachenko LA, Toronova NO, Krasnoshchekova EI, et al. Comparative MRI-morphometric investigation of the corpus callosum of the brain of full-term and preterm infants in early infancy. Fiziologiya cheloveka. 2014;40(1):36-42. (In Russ.)].

35. Вундт В. Сознание и внимание. В кн.: Леонтьев АН, Пузырей АА, Романов ВЯ, редакторы. Хрестоматия по вниманию. Москва: Издательство Московского университета; 1976. С. 8-25. [Vundt V. Consciousness and attention. In: Leont'ev AN, Puzyrei AA, Romanov VYa, editors. Khrestomatiya po vnimaniyu [Anthology of attention]. Moscow: Izdatel'stvo Moskovskogo universiteta; 1976. P. 8-25.]

36. Шарова ЕВ. Электрографические корреляты реакций мозга на афферентные стимулы при посткоматозных бессознательных состояниях у больных с тяжелой черепно-мозговой травмой. Физиология человека. 2005;31(3):5-15. [Sharova EV. An electrographic correlates of brain reactions to afferent stimuls in postcoma unconscious states in patients with severe traumatic brain injury. Fiziologiya cheloveka. 2005;31(3):5-15. (In Russ.)].

37. Нарышкин АГ, Горелик АЛ, Скоромец ТА и др. О возможностях частичного восстановления интегративной деятельности мозга у больных в вегетативном состоянии. Физиология человека. 2014;40(5):69–79. [Naryshkin AG, Gorelik AL, Skoromets T, et al. About the possibilities of partial recovery of integrative brain activity in patients in vegetative state. Fiziologiya cheloveka. 2014;40(5):69–79. (In Russ.)].

38. Захарова НЕ, Потапов АА., Корниенко ВН и др. Оценка состояния проводящих путей головного мозга при диффузных аксональных повреждениях с помощью диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко. 2010;(2):3-9. [Zakharova NE, Potapov AA., Kornienko VN, et al. Assessment pathways in the brain diffuse axonal injury using diffusion tensor magnetic resonance imaging. Voprosy neirokhirurgii im. N.N. Burdenko. 2010;(2):3-9. (In Russ.)].

39. Potapov AA, Zakharova NE, Kornienko VN, et al. The neuroanatomical foundation for traumatic coma: clinical and magnetic resonance correlates. NN Burdenko. J Neurosurg. 2014;(1):4-12.

40. Zakharova N, Kornienko V, Potapov A, Pronin I. Neuroiaging of traumatic brain injury. London: Springer; 2014. 159 p.

41. Мяги МА. Длительные бессознательные состояния. Автореф. дисс. канд. мед. наук. Тарту; 1969. 25 с. [Myagi MA. Long-lasting unconscious state. Autoref. diss. cand. med. sci. Tartu; 1969. 25 s.]

42. Laureus S, Tononi G. The Neurology of Consciousness. London: Elssevier; 2009. 423 p.

43. Laureys S, Faymonville ME, Luxen A, et al. Restoration of thalamocortical connectivity after recovery from persistent vegetative state. Lancet. 2000;355(9217):1790-1.

44. Lutkenhoff ES, Chiang J, Tshibanda L, et al. Thalamic and extrathalamic mechanisms of consciousness after severe brain injury. Ann Neurol. 2015 Jul;78(1):68-76. doi: 10.1002/ana.24423. Epub 2015 May 4.

45. Копачка ММ, Шарова ЕВ, Трошина ЕМ и др. Асимметрия длиннолатентных компонентов слухового вызванного потенциала на фоне РТМС у здоровых испытуемых и пациентов с посттравматическим угнетением сознания. Асимметрия.2015;9(2):18-29. [Kopachka MM, Sharova EV, Troshina EM, et al. Asymmetry of long-latency components of auditory evoked potential on a background RTMs in healthy subjects and patients with post-traumatic depression of consciousness. Asimmetriya. 2015;9(2):18-29. (In Russ.)].