Активация коры головного мозга в ответ на обонятельные раздражители по данным функциональной магнитно-резонансной томографии

Цель исследования – количественно оценить зоны активации коры полушарий головного мозга у женщин и мужчин в ответ на обонятельные стимулы при помощи функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ).

Материал и методы. Обследовано 14 добровольцев, не курящих, правшей от рождения (восемь женщин и шесть мужчин; средний возраст – 32,7±6,4 года), без анамнестических и клинических признаков заболеваний нервной системы, носо- и ротоглотки и отсутствия аносмии в период COVID-19. фМРТ проводилась на томографе Signa PET/MR 3,0 T (GE Healthcare) с использованием 32-канальной катушки. Каждый обонятельный стимул (лаванда и хвоя) подавался поочередно из шприца объемом 200 мл, в котором находилась пропитанная эфирным маслом вата, по катетеру PERFOMA Judkins. Шприц открывался для подачи на 4 с, после чего подача прекращалась и катетер аспирировался для удаления остатков запаха. Запахи подавались с интервалом в 40 с, каждый запах был предъявлен 4 раза. Анализ данных фокусировался на первичной обонятельной (ПОК), обонятельной орбитофронтальной (ООК), островковой (ОК) и двигательной (поля 4 и 6 по Бродману) коре.

Результаты. У всех обследованных наблюдалась активация ПОК, ООК, ОК, полей 4 и 6 на оба обонятельных стимула с незначительным преобладанием в правом полушарии. Запах лаванды чаще приводил к большей активации обонятельной и двигательной коры, чем запах хвои. Индивидуальная карта активации полей 4 и 6, вызванной запахом лаванды, характеризовалась большей вариабельностью, чем карта для запаха хвои. У женщин интенсивность активации в ответ на оба запаха была выше, чем у мужчин.

Заключение. Запахи лаванды и хвои, кроме активации обонятельных областей коры, приводят к активации полей 4 и 6, которая характеризуется определенными межполушарными и гендерными различиями.

1. Zhang H, Ji D, Yin J, et al. Olfactory fMRI activation pattern across different concentrations changes in Alzheimer's disease. Front Neurosci. 2019 Jul 30;13:786. doi: 10.3389/fnins.2019.00786

2. Zhang H, Chung TW, Wong FK, et al. Changes in the intranetwork and internetwork connectivity of the default mode network and olfactory network in patients with COVID-19 and olfactory dysfunction. Brain Sci. 2022 Apr 18;12(4):511. doi: 10.3390/brainsci12040511

3. Poplawsky AJ, Fukuda M, Kim SG. Foundations of layer-specific fMRI and investigations of neurophysiological activity in the laminarized neocortex and olfactory bulb of animal models. Neuroimage. 2019 Oct 1;199:718-29. doi: 10.1016/j.neuroimage.2017.05.023. Epub 2017 May 12.

4. Zou LQ, van Hartevelt TJ, Kringelbach ML, et al. The neural mechanism of hedonic processing and judgment of pleasant odors: An activation likelihood estimation meta-analysis. Neuropsychology. 2016 Nov;30(8):970-9. doi: 10.1037/neu0000292. Epub 2016 May 19.

5. Uchida N, Poo C, Haddad R. Coding and transformations in the olfactory system. Annu Rev Neurosci. 2014;37:363-85. doi: 10.1146/annurev-neuro-071013-013941. Epub 2014 Jun 2.

6. Sorokowski P, Karwowski M, Misiak M, et al. Sex differences in human olfaction: a meta-analysis. Front Psychol. 2019 Feb 13;10:242. doi: 10.3389/fpsyg.2019.00242

7. Li W, Luxenberg E, Parrish T, Gottfried JA. Learning to smell the roses: experience-dependent neural plasticity in human piriform and orbitofrontal cortices. Neuron. 2006 Dec 21;52(6):1097-108. doi: 10.1016/j.neuron.2006.10.026

8. Masuo Y, Satou T, Takemoto H, Koike K. Smell and stress response in the brain: review of the connection between chemistry and neuropharmacology. Molecules. 2021 Apr 28;26(9):2571. doi: 10.3390/molecules26092571

9. Johnson BN, Mainland JD, Sobel N. Rapid olfactory processing implicates subcortical control of an olfactomotor system. J Neurophysiol. 2003 Aug;90(2):1084-94. doi: 10.1152/jn.00115.2003. Epub 2003 Apr 23.

10. Zhou G, Lane G, Cooper SL, et al. Characterizing functional pathways of the human olfactory system. Elife. 2019 Jul 24;8:e47177. doi: 10.7554/eLife.47177

11. Ciorba A, Hatzopoulos S, Cogliandolo C, et al. Functional magnetic resonance imaging in the olfactory perception of the same stimuli. Life (Basel). 2020 Dec 25;11(1):11. doi: 10.3390/life11010011

12. Zhang ZH, Liu X, Jing B, et al. Cerebellar involvement in olfaction: an fMRI study. J Neuroimaging. 2021 May;31(3):517-23. doi: 10.1111/jon.12843. Epub 2021 Mar 30.

13. Gottfried JA, Dolan RJ. The nose smells what the eye sees: crossmodal visual facilitation of human olfactory perception. Neuron. 2003 Jul 17;39(2):375-86. doi: 10.1016/s0896-6273(03)00392-1

14. Plailly J, Howard JD, Gitelman DR, Gottfried JA. Attention to odor modulates thalamocortical connectivity in the human brain. J Neurosci. 2008 May 14;28(20):5257-67. doi: 10.1523/JNEUROSCI.5607-07.2008

15. Lindquist MA, Meng Loh J, Atlas LY, Wager TD. Modeling the hemodynamic response function in fMRI: efficiency, bias and mis-modeling. Neuroimage. 2009 Mar;45(1 Suppl):S187-98. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.10.065. Epub 2008 Nov 21.

16. Salek KE, Hassan IS, Kotrotsou A, et al. Silent sentence completion shows superiority localizing Wernicke's area and activation patterns of distinct language paradigms correlate with genomics: prospective study. Sci Rep. 2017 Sep 21;7(1):12054. doi: 10.1038/s41598-017-11192-2

17. Sobel N, Prabhakaran V, Desmond JE, et al. Sniffing and smelling: separate subsystems in the human olfactory cortex. Nature. 1998 Mar 19;392(6673):282-6. doi: 10.1038/32654

18. Gottfried JA, Zald DH. On the scent of human olfactory orbitofrontal cortex: metaanalysis and comparison to non-human primates. Brain Res Brain Res Rev. 2005 Dec 15;50(2):287-304. doi: 10.1016/j.brainresrev.2005.08.004. Epub 2005 Oct 6.

19. Rolls ET, Huang CC, Lin CP, et al. Automated anatomical labelling atlas 3. Neuroimage. 2020 Feb 1;206:116189. doi: 10.1016/j.neuroimage.2019.116189. Epub 2019 Sep 12.

20. Brodmann K. Brodmann’s: localisation in the cerebral cortex. New York: Springer; 2007.

21. Fjaeldstad A, Fernandes HM, Van Hartevelt TJ, et al. Brain fingerprints of olfaction: a novel structural method for assessing olfactory cortical networks in health and disease. Sci Rep. 2017 Feb 14;7:42534. doi: 10.1038/srep42534

22. Wang J, Sun X, Yang QX. Early aging effect on the function of the human central olfactory system. J Gerontol A Biol Sci Med Sci. 2017 Aug 1;72(8):1007-14. doi: 10.1093/gerona/glw104

23. Su M, Wang S, Fang W, et al. Alterations in the limbic/paralimbic cortices of Parkinson's disease patients with hyposmia under restingstate functional MRI by regional homogeneity and functional connectivity analysis. Parkinsonism Relat Disord. 2015 Jul;21(7):698- 703. doi: 10.1016/j.parkreldis.2015.04.006. Epub 2015 Apr 18.

24. Steffener J, Motter JN, Tabert MH, Devanand DP. Odorant-induced brain activation as a function of normal aging and Alzheimer's disease: A preliminary study. Behav Brain Res. 2021 Mar 26;402:113078. doi: 10.1016/j.bbr.2020.113078. Epub 2021 Jan 5.

25. Yunpeng Z, Han P, Joshi A, Hummel T. Individual variability of olfactory fMRI in normosmia and olfactory dysfunction. Eur Arch Otorhinolaryngol. 2021 Feb;278(2):379-87. doi: 10.1007/s00405-020-06233-y. Epub 2020 Aug 14.

26. Kollndorfer K, Jakab A, Mueller CA, et al. Effects of chronic peripheral olfactory loss on functional brain networks. Neuroscience. 2015 Dec 3;310:589-99. doi: 10.1016/j.neuroscience.2015.09.045. Epub 2015 Sep 28.

27. Reichert JL, Postma EM, Smeets PAM, et al. Severity of olfactory deficits is reflected in functional brain networks – An fMRI study. Hum Brain Mapp. 2018 Aug;39(8):3166-77. doi: 10.1002/hbm.24067. Epub 2018 Mar 30.

28. Боголепова ИН, Малофеева ЛИ, Свешников АВ, Ловчицкая АО. Нейронная организация корковых полей как показатель межполушарной асимметрии мозга мужчин и женщин. Асимметрия. 2017;(11):5-16.

29. Zhang C, Cahill ND, Arbabshirani MR, et al. Sex and age effects of functional connectivity in early adulthood. Brain Connect. 2016 Nov;6(9):700-13. doi: 10.1089/brain.2016.0429. Epub 2016 Sep 30.

30. Kong XZ, Mathias SR, Guadalupe T, et al; ENIGMA Laterality Working Group. Mapping cortical brain asymmetry in 17,141 healthy individuals worldwide via the ENIGMA Consortium. Proc Natl Acad Sci U S A. 2018 May 29;115(22):E5154-E5163. doi: 10.1073/pnas.1718418115. Epub 2018 May 15.

31. Yousem DM, Maldjian JA, Siddiqi F, et al. Gender effects on odor-stimulated functional magnetic resonance imaging. Brain Res. 1999 Feb 13;818(2):480-7. doi: 10.1016/s0006-8993(98)01276-1.