Роль интактного полушария в определении реабилитационного потенциала в остром периоде ишемического инсульта: диффузионно-перфузионная модель

К числу перспективных подходов к определению реабилитационного потенциала пациентов, перенесших ишемический инсульт (ИИ), относится оценка микроструктурной целостности вещества мозга методом диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии (МРТ; Diffusion Tensor Imaging, DTI), основным показателем которой служит фракционная анизотропия (ФА). Роль интактного полушария в процессе реабилитации после ИИ остается предметом споров. Гипотеза исследования заключается в том, что создание диффузионно-перфузионной модели (ДПМ), основанной на оценке ФА в комплексе с данными о скорости мозгового кровотока (СМК) и влиянии очага, позволит прогнозировать неврологический статус пациентов к концу острого периода ИИ.

Цель исследования – изучение роли диффузионно-перфузионных характеристик интактного полушария в определении реабилитационного потенциала в остром периоде ИИ и построение прогностической ДПМ.

Пациенты и методы. В исследование включено 100 пациентов с ИИ и 10 лиц группы контроля. Всем участникам исследования проводили МРТ головного мозга. При помощи перфузионно-взвешенной последовательности без болюсного введения контрастного препарата количественно оценивали СМК в 10 зонах по шкале ASPECTS. По данным DTI вычисляли значения ФА в 10 зонах обоих полушарий. Неврологический и функциональный статус оценивали в динамике по шкале инсульта Национального института здоровья (National Institutes of Health Stroke Scale, NIHSS) и модифицированной шкале Рэнкина.

Результаты. Результат NIHSS при выписке ассоциирован с ФА в 4 зонах и СМК в 6 зонах из 10 интактного полушария. В ДПМ прогнозирования реабилитационного потенциала вошли следующие ключевые параметры, коррелирующие с показателем NIHSS при выписке (в порядке уменьшения значимости): показатель NIHSS при поступлении (r=0,55; p<0,001), размер очага (r=0,42; p<0,001), ФА контралатерального поясного пучка (r=-0,28; p=0,007) и СМК в белом веществе М2 [r=-0,24; p=0,025; R2=0,642; p(F)<0,001].

Заключение. Кроме показателя NIHSS при поступлении и размера очага, значения ДПМ (ФА контралатерального поясного пучка, СМК в белом веществе) позволяют прогнозировать реабилитационный потенциал при ИИ.

1. Veerbeek JM, Kwakkel G, van Wegen EE, et al. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 2011 May;42(5):1482-8. doi: 10.1161/STROKEAHA.110.604090.

2. Stinear CM, Byblow WD, Ackerley SJ, et al. Predicting Recovery Potential for Individual Stroke Patients Increases Rehabilitation Efficiency. Stroke. 2017 Apr;48(4):1011-1019. doi: 10.1161/STROKEAHA.116.015790

3. Lindenberg R, Renga V, Zhu LL, et al. Bihemispheric brain stimulation facilitates motor recovery in chronic stroke patients. Neurology. 2010 Dec 14;75(24):2176-84. doi: 10.1212/WNL.0b013e318202013a

4. Puig J, Blasco G, Daunis-I-Estadella J, et al. Decreased corticospinal tract fractional anisotropy predicts long-term motor outcome after stroke. Stroke. 2013 Jul;44(7):2016-8. doi: 10.1161/STROKEAHA.111.000382.

5. Song J, Nair VA, Young BM, et al. DTI measures track and predict motor function outcomes in stroke rehabilitation utilizing BCI technology. Front Hum Neurosci. 2015 Apr 27; 9:195. doi: 10.3389/fnhum.2015.00195. eCollection 2015.

6. Koyama T, Marumoto K, Miyake H, Domen K. Relationship between diffusion tensor fractional anisotropy and motor outcome in patients with hemiparesis after corona radiata infarct. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2013 Nov; 22(8):1355-60. doi: 10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2013.02.017

7. Puig J, Blasco G, Schlaug G, et al. Diffusion tensor imaging as a prognostic biomarker for motor recovery and rehabilitation after stroke. Neuroradiology. 2017 Apr;59(4):343-351. doi: 10.1007/s00234-017-1816-0. Epub 2017 Mar 14.

8. Johansen-Berg H, Dawes H, Guy C, et al. Correlation between motor improvements and altered fMRI activity after rehabilitative therapy. Brain. 2002 Dec;125(Pt 12):2731-42.

9. Lindenberg R, Zhu LL, Ruber T, Schlaug G. Predicting functional motor potential in chronic stroke patients using diffusion tensor imaging. Hum Brain Mapp. 2012 May;33(5):1040-51. doi: 10.1002/hbm.21266. Epub 2011 Apr 29.

10. Young BM, Nigogosyan Z, Walton LM, et al. Changes in functional brain organization and behavioral correlations after rehabilitative therapy using a braincomputer interface. Front Neuroeng. 2014 Jul 15;7:26. doi: 10.3389/fneng.2014.00026. eCollection 2014.

11. Granziera C, Ay H, Koniak SP, et al. Diffusion tensor imaging shows structural remodeling of stroke mirror region: results from a pilot study. Eur Neurol. 2012;67(6):370-6. doi: 10.1159/000336062. Epub 2012 May 17

12. Schaechter JD, Fricker ZP, Perdue KL, et al. Microstructural status of ipsilesional and contralesional corticospinal tract correlates with motor skill in chronic stroke patients. Hum Brain Mapp. 2009 Nov;30(11):3461-74. doi: 10.1002/hbm.20770.

13. Kulesh A, Drobakha V, Kuklina E, et al. Cytokine Response, Tract-Specific Fractional Anisotropy, and Brain Morphometry in PostStroke Cognitive Impairment. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2018 Jul;27(7):1752-1759. doi: 10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2018.02.004. Epub 2018 Mar 30.

14. Dacosta-Aguayo R, Grana M, FernandezAndujar M, et al. Structural integrity of the contralesional hemisphere predicts cognitive impairment in ischemic stroke at three months. PLoS One. 2014 Jan 24;9(1):e86119. doi: 10.1371/journal.pone.0086119.

15. Yu S, Liebeskind DS, Dua S, et al; UCLA Stroke Investigators. Postischemic hyperperfusion on arterial spin labeled perfusion MRI is linked to hemorrhagic transformation in stroke. J Cereb Blood Flow Metab. 2015 Mar 31;35(4): 630-7. doi: 10.1038/jcbfm.2014.238.

16. Majer M, Mejdoubi M, Schertz M, et al. Raw arterial spin labeling data can help identify arterial occlusion in acute ischemic stroke. Stroke J Cereb Circ. 2015;46(6):e141–e144. doi:10.1161/STROKEAHA.114.008496

17. Bokkers RP, Hernandez DA, Merino JG, et al; National Institutes of Health Stroke Natural History Investigators. Whole-brain arterial spin labeling perfusion MRI in patients with acute stroke. Stroke. 2012 May;43(5): 1290-4. doi: 10.1161/STROKEAHA.110.589234. Epub 2012 Mar 15.

18. Grade M, Hernandez Tamames JA, Pizzini FB, et al. A neuroradiologist’s guide to arterial spin labeling MRI in clinical practice. Neuroradiology. 2015 Dec;57(12):1181-202. doi: 10.1007/s00234-015-1571-z. Epub 2015 Sep 9.

19. Barber PA, Demchuk AM, Zhang J, Buchan AM. Validity and reliability of a quantitative computed tomography score in predicting outcome of hyperacute stroke before thrombolytic therapy. Lancet. 2000 May 13;355(9216): 1670-4.

20. Woo-Suk T, Byung-Joo H, Sung-Bom P, et al. Current Clinical Applications of Diffusion-Tensor Imaging in Neurological Disorders. J Clin Neurol. 2018 Apr;14(2): 129–140. doi: 10.3988/jcn.2018.14.2.129.

21. Wardlaw JM, Doubal FN, Eadie E, et al. Little association between intracranial arterial stenosis and lacunar stroke. Cerebrovasc Dis. 2011;31(1):12-8. doi: 10.1159/000319773. Epub 2010 Oct 28.

22. Reijmer YD, Freeze WM, Leemans A, Biessels GJ; Utrecht Vascular Cognitive Impairment Study Group. The effect of lacunar infarcts on white matter tract integrity. Stroke. 2013 Jul;44(7):2019-21. doi: 10.1161/STROKEAHA.113.001321.

23. Werring DJ, Toosy AT, Clark CA, et al. Diffusion tensor imaging can detect and quantify corticospinal tract degeneration after stroke. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2000 Aug;69(2): 269-72.

24. Tatu L, Moulin T, Vuillier F, Bogousslavsky J. Arterial territories of the human brain. Front Neurol Neurosci. 2012;30:99-110. doi: 10.1159/000333602. Epub 2012 Feb 14.

25. Bubb EJ, Metzler-Baddeley C, Aggleton JP. The cingulum bundle: Anatomy, function, and dysfunction. Neurosci Biobehav Rev. 2018 Sep; 92:104-127. doi: 10.1016/j.neubiorev.2018.05.008. Epub 2018 May 16.

26. Lebel C, Gee M, Camicioli R, et al. Diffusion tensor imaging of white matter tract evolution over the lifespan. Neuroimage. 2012 Mar;60(1):340-52. doi: 10.1016/j.neuroimage.2011.11.094. Epub 2011 Dec 8.

27. Stern Y. Cognitive reserve in ageing and Alzheimer's disease. Lancet Neurol. 2012 Nov; 11(11):1006-12. doi: 10.1016/S1474-4422(12)70191-6.

28. Ray NJ, Metzler-Baddeley C, Khondoker MR, et al. Cholinergic basal forebrain structure influences the reconfiguration of white matter connections to support residual memory in mild cognitive impairment. J Neurosci. 2015 Jan 14;35(2):739-47. doi: 10.1523/JNEUROSCI.3617-14.2015.

29. Reil JC. Untersuchungen ü ber den Bau des grossen Gehirns im Menschen. Arch Physiol. 1809;9:136–208.

30. Fan YT, Lin KC, Liu HL, et al. Changes in structural integrity are correlated with motor and functional recovery after post-stroke rehabilitation. Restor Neurol Neurosci. 2015;33(6): 835-44. doi: 10.3233/RNN-150523.

31. Liu Z, Li Y, Zhang X, et al. Contralesional axonal remodeling of the corticospinal system in adult rats after stroke and bone marrow stromal cell treatment. Stroke. 2008 Sep;39(9): 2571-7. doi: 10.1161/STROKEAHA.107.511659. Epub 2008 Jul 10.

32. Fregni F, Pascual-Leone A. Hand motor recovery after stroke: tuning the orchestra to improve hand motor function. Cogn Behav Neurol. 2006 Mar;19(1):21-33.

33. Murphy TH, Corbett D. Plasticity during stroke recovery: from synapse to behaviour. Nat Rev Neurosci. 2009 Dec;10(12):861-72. doi: 10.1038/nrn2735. Epub 2009 Nov 4.

34. Stinear CM, Barber PA, Smale PR, et al. Functional potential in chronic stroke patients depends on corticospinal tract integrity. Brain. 2007 Jan;130(Pt 1):170-80.

35. Young BM, Stamm JM, Song J, et al. Brain-Computer Interface Training after Stroke Affects Patterns of Brain Behavior Relationships in Corticospinal Motor Fibers. Front Hum Neurosci. 2016 Sep 16;10:457. eCollection 2016.

36. Chen JL, Schlaug G. Resting state interhemispheric motor connectivity and white matter integrity correlate with motor impairment in chronic stroke. Front Neurol. 2013 Nov 7;4:178. doi: 10.3389/fneur.2013.00178. eCollection 2013.

37. Cunningham DA, Machado A, Janini D, et al. Assessment of inter-hemispheric imbalance using imaging and noninvasive brain stimulation in patients with chronic stroke. Arch Phys Med Rehabil. 2015 Apr;96(4 Suppl):S94-103. doi: 10.1016/j.apmr.2014.07.419. Epub 2014 Sep 3

38. Wake R, Miyaoka T, Kawakami K, et al. Characteristic brain hypoperfusion by 99mTcECD single photon emission computed tomography (SPECT) in patients with the firstepisode schizophrenia. Eur Psychiatry. 2010 Oct; 25(6):361-5. doi: 10.1016/j.eurpsy.2009.12.005. Epub 2010 Jul 7

39. Huang CW, Hsu SW, Chang YT, et al. Cerebral Perfusion Insufficiency and Relationships with Cognitive Deficits in Alzheimer's Disease: A Multiparametric Neuroimaging Study. Sci Rep. 2018 Jan 24;8(1): 1541. doi: 10.1038/s41598-018-19387-x

40. Shirani P, Thorn J, Davis C, et al. Severity of Hypoperfusion in Distinct Brain Regions Predicts Severity of Hemispatial Neglect in Different Reference Frames. Stroke. 2009 Nov; 40(11):3563–3566. doi: 10.1161/STROKEAHA.109.561969

41. Кулеш АА, Кайлева НА, Горст НХ и др. Связь между интегральной оценкой магнитно-резонансных маркеров церебральной болезни мелких сосудов, клиническим и функциональным статусом в остром периоде ишемического инсульта. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2018; 10(1):24-31. doi: 10.14412/2074-2711- 2018-1-24-31

42. Парфенов ВА, Остроумова ТМ, Остроумова ОД и др. Диффузионно-тензорная магнитно-резонансная томография в диагностике поражения белого вещества головного мозга у пациентов среднего возраста с неосложненной эссенциальной артериальной гипертензией. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2018;10(2):20-6. doi: 10.14412/2074-2711-2018-2-20-26

43. Остроумова ТМ, Парфенов ВА, Остроумова ОД и др. Возможности метода бесконтрастной магнитно-резонансной перфузии для выявления раннего поражения головного мозга при эссенциальной артериальной гипертензии. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2018;10(1):17-23. doi: 10.14412/2074-2711-2018-1-17-23